Despite the fact that mollusc species play important roles in many aquatic ecosystems, often little is known about their ecology, biodiversity and population genetics. Freshwater pearl mussels (Margaritifera margaritifera L.) are among the most critically endangered freshwater invertebrates, facing serious population declines and local extinctions. The goal of this study is to contribute knowledge for designing conservation strategies for the species by combining conservation genetics and ecological investigations. Altogether 14 polymorphic microsatellite markers were developed for M. margaritifera, representing the first published microsatellite markers for an European freshwater bivalve mollusc (order Unionoida). The markers revealed wide ranges of allelic richness and heterozygosity levels and proved to be suitable for monitoring of neutral genetic divergence and diversity in order to describe the current genetic structure of pearl mussel populations. The genetic diversity and differentiation of the last and most important central European pearl mussel populations from the drainages of Elbe, Danube, Rhine, Maas and Weser were assessed in order to determine conservation units (CUs), to select priority populations for conservation, and to deduce conservation strategies on a genetic basis for free-living populations and for supportive breeding measures. A high degree of fragmented population structure and different levels of genetic diversity within populations were detected. This observation can most likely be explained by historic, demographic and anthropogenic effects. The methodology of non-destructive sampling with no impact on living populations was established for pearl mussel DNA-analyses (dead individuals and haemolymph sampling). In addition, the successful use of shell-DNA was demonstrated. The potential of using mollusc shells for DNA-based analyses and the required precautions and limitations to avoid erroneous results were discussed. This study also explored the potential of separating annual growth increments of pearl mussel shell carbonate layers, and their suitability as long-term archives for up to 100 years. Stable isotope investigations of inner nacreous and outer prismatic shell carbonate increments demonstrate that pearl mussel d13C shell carbonate signatures record individual metabolic signals extending over several years and that a high percentage of respiratory CO2 (community and mussel respiration) contributed to shell aragonite formation. In combination with d15N signatures of mussel tissues and potential food sources, these analyses allowed an assessment of the trophic level and of the origin of the mussel diet. The study on the status of host fish populations and the fish species richness in European pearl mussel populations characterised typical fish communities in pearl mussel streams and reveals that a lack of host fish only seems to be limiting for pearl mussel reproduction in specific areas. Intact and functional pearl mussel populations were found to occur under extremely oligotrophic conditions with lower host fish densities and biomasses than disturbed central European populations without juvenile recruitment. The effects of stocking measures with glochidia infected host fish as a conservation strategy were discussed. Due to the pearl mussels´ wide geographical distribution, their complex life cycle and extraordinary reproductive strategy, the global phenomenon of serious decline can have different and multiple reasons in different regions. Conservation strategies in general and those for freshwater pearl mussels in particular can greatly benefit from a holistic and combined approach of integrating conservation genetics and ecological studies to retain a maximum of the species´ biodiversity and evolutionary potential on the one hand, and try to identify their habitat requirements and restore their habitat to meet the specific requirements during all stages of the life cycle on the other hand. Thus, conservation strategies for pearl mussels can be key examples for the development of conservation strategies for other aquatic organisms and the ecosystem functioning upon which they depend. Generally, conservation efforts should move away from single species and pattern protection towards process and persistence conservation for ecosystems.
Translated abstract:
Trotz der wichtigen Rolle, die Mollusken in vielen aquatischen Ökosystemen spielen, ist meist nur wenig über ihre Ökologie, Biodiversität und Populationsgenetik bekannt. Flussperlmuscheln (Margaritifera margaritifera L.) zählen zu den am stärksten gefährdeten Süßwasserinvertebraten. Die Art weist starke Bestandseinbrüche auf und stirbt in bestimmten Regionen aus. Übergeordnetes Ziel dieser Arbeit ist es, mit einem integrierenden Ansatz von molekulargenetischen und ökologischen Untersuchungen zur Entwicklung von Artenschutzstrategien und damit zum Erhalt dieser Art beizutragen. Insgesamt wurden 14 polymorphe Mikrosatelliten-Marker für M. margaritifera entwickelt, die die ersten veröffentlichten Mikrosatelliten-Systeme für eine europäische Süßwassermuschelart (Ordnung Unionoida) darstellen. Die entwickelten Markersysteme weisen eine hohe Variabilität bezüglich ihrer Allelzahlen und Heterozygotiegrade auf und sind ideal geeignet, um die neutrale genetische Divergenz und Diversität der derzeitigen Populationsstruktur von Perlmuschelbeständen zu beschreiben. Die genetische Diversität und Differenzierung der letzten und wichtigsten mitteleuropäischen Perlmuschelpopulationen aus den Einzugsgebieten von Elbe, Donau, Rhein, Maas und Weser wurde erfasst, um genetische Einheiten (Conservation Units) zu definieren, prioritäre Populationen für den Artenschutz zu identifizieren und auf genetischer Basis Artenschutzmaßnahmen für freilebende Populationen und für Nachzuchtmaßnahmen abzuleiten. Die mitteleuropäischen Perlmuschelpopulationen sind stark fragmentiert und zeigen große Unterschiede in ihrer genetischen Variabilität. Dies lässt sich auf historische, demographische und anthropogene Effekte zurückführen. Für die DNA-Untersuchungen wurden nicht-destruktive Probenahmemethoden (Totfunde und Hämolymph-Entnahme) angewandt, die keinen nachteiligen Einfluss auf die bestehenden Populationen haben. Darüber hinaus wird die Analyse von Schalen-DNA demonstriert und deren Potenzial für DNA-basierende Untersuchungen, notwendige Vorsichtsmaßnahmen und Grenzen dieser Methoden zur Vermeidung fehlerhafter Ergebnisse diskutiert. Diese Arbeit belegt darüber hinaus die Möglichkeit, Jahresschichten der Carbonate von Perlmuschelschalen zu trennen und als Langzeitarchiv über einen Zeitraum von bis zu 100 Jahren zu analysieren. Untersuchungen der Signaturen stabiler Isotope in den Wachstumsschichten der inneren Perlmutter- und der äußeren Prismenschicht zeigen, dass die d13C Signaturen im Schalencarbonat Marker für individuelle metabolische Signale darstellen, die mehrjährige Trends aufweisen. Zur Schalenaragonitbildung trägt ein hoher Anteil von respiratorischem CO2 (aus Umweltrespiration und Respiration der Muschel) bei. In Verbindung mit der Analyse von d15N Signaturen von Muschelgeweben und potenziellen Nahrungsquellen können die Trophieebene der Muscheln und die Herkunft der Muschelnahrung bestimmt werden. Durch Untersuchungen zum Status der Wirtsfischbestände und der Fischartendiversität in europäischen Perlmuschelgewässern wurden typische Fischbiozönosen in diesen Gewässerbereichen charakterisiert und gezeigt, dass ein Mangel an Wirtsfischen offenbar nur in bestimmten Regionen für die Reproduktion der Perlmuscheln limitierend ist. Intakte und funktionale Perlmuschelpopulationen wurden unter extrem oligotrophen Verhältnissen nachgewiesen, die niedrigere Wirtsfischdichten und Biomassen als die beeinträchtigten mitteleuropäischen Populationen ohne Jungmuschelnachwuchs aufweisen. Die Auswirkungen von Besatzmaßnahmen mit glochidieninfizierten Wirtsfischen als Artenschutzmaßnahme wurden diskutiert. Aufgrund der weiten geographischen Verbreitung der Perlmuschel, ihres komplexen Entwicklungszyklus und der außergewöhnlichen Fortpflanzungsstrategie kann das globale Phänomen des starken Bestandesrückgangs in verschiedenen Regionen unterschiedliche und multiple Gründe haben. Artenschutzstrategien für die Flussperlmuschel profitieren von einem kombinierten Ansatz aus Molekulargenetik und Ökologie, der einerseits ein Maximum der Biodiversität und des evolutionären Potenzials der Art sichert und der andererseits die Habitatansprüche der Art identifiziert und ein geeignetes Habitat für alle Phasen des Entwicklungszyklus wiederherstellt. Artenschutzstrategien für die Flussperlmuschel stellen ein wichtiges Schlüsselbeispiel für die Entwicklung von Schutzstrategien für andere aquatische Lebewesen und für die ökosystemare Funktionalität, von der sie abhängen, dar. Grundsätzlich sollten Schutzbemühungen vom statischen Schutz einzelner Arten und der Erhaltung eines bestimmten Verteilungsmusters hin zum nachhaltigen Schutz der Prozesse in Ökosystemen (Prozessschutz) entwickelt werden.
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